AUTOR

Carlos Alfredo Gómez Bravo

Dpto. de Nutrición, Fac. de Zootecnia, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima, Perú

Carlos Fernando Aguilar Pérez

Laboratorio de Cambio Climático y Ganadería, Dpto. de Nutrición Animal, Fac. de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UA de Yucatán, México

Francisco Javier Solorio Sánchez

Laboratorio de Cambio Climático y Ganadería, Dpto. de Nutrición Animal, Fac. de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UA de Yucatán, México

Isabel Cristina Molina Botero

Dpto. de Nutrición, Fac. de Zootecnia, Universidad Nacional Agraria La Molina, Lima, Perú

Jacobo Arango

Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), Cali, Colombia

Juan Carlos Ku Vera

Laboratorio de Cambio Climático y Ganadería, Dpto. de Nutrición Animal, Fac. de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UA de Yucatán, México

María Denisse Montoya Flores

Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología y Cría de Animales, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas, Pecuarias - INIFAP, Ajuchitlán, Querétaro, México

Rafael Jiménez Ocampo

Laboratorio de Cambio Climático y Ganadería, Dpto. de Nutrición Animal, Fac. de Medicina Veterinaria y Zootecnia, UA de Yucatán, México - Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias - INIFAP, Campo Experimental Valle del Guadiana, Durango, México

Sara Stephanie Valencia Salazar

Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Ganadería y Medio Ambiente, San Cristóbal de las Casas, Chiapas, México

El microbioma del rumen desempeña un papel fundamental en todas las especies de rumiantes, estando implicado en la salud, la utilización de los nutrientes, la detoxificación de compuestos potencialmente dañinos y en las emisiones de metano por parte del animal.

  • Además, está fuertemente asociado a variables económicas y ambientales que afectan a la eficiencia alimentaria y a la sostenibilidad de la producción 11, 12.
  • Por otra parte, el metano es un GEI (gas de efecto invernadero) que los rumiantes emiten diariamente en grandes volúmenes, con un potencial de calentamiento global 28 veces mayor que el del CO2, siendo el metano entérico el que más contribuye a las emisiones procedentes de la ganadería.

Las alteraciones del microbioma del rumen pueden provocar cambios en la diversidad, composición y estructura de la comunidad de arqueas metanogénicas.

En este contexto, se ha afirmado que los metabolitos secundarios contenidos en una amplia variedad de plantas pueden mitigar las emisiones de CH4 a través de diversos mecanismos que involucran al microbioma del rumen 6, 8.

La máxima fermentación anaeróbica de los carbohidratos estructurales en el rumen es primordial en el tránsito hacia la intensificación sostenible de la ganadería, extrayendo la mayor cantidad posible de energía útil (AGV- ácidos grasos volátiles) del rumen.

Como veremos más adelante, el redireccionamiento del flujo de H2 en el rumen, en lugar de reducir el CO2 para la producción de CH4, hacia la síntesis de ácido propiónico:

  • Aumenta la eficiencia de la utilización de la energía metabolizable
  • Reduce el impacto ambiental

Recientemente se ha demostrado que las bacterias que sintetizan ácido propiónico aumentan la degradabilidad del alimento y disminuyen la producción de metano en condiciones in vitro 13.

Los estudios revelan que la mayor abundancia de Bacteroidetes en el rumen mejora la eficiencia alimentaria, combinada con una menor abundancia de Firmicutes y de arqueas metanogénicas 16.

También se ha demostrado que la reducción de géneros como Methanobrevibacter y Acetobacter son objetivos potenciales para la reducción del CH4; por otro lado, un aumento en la abundancia de los géneros Methanosphaera y Eubacterium condujo a reducciones en las emisiones de CH4 en novillas 17.

Otros microorganismos del rumen son las comunidades de hongos anaeróbicos (18 especies, 6 géneros), incluyendo los monocéntricos Neocallimastix, Caecomyces, Piromyces, y los policéntricos Anaeromyces, Orpinomyces y Cyllamyces.

Estos se encargan de exponer los componentes celulósicos a las bacterias para sintetizar AGV, pero la relación entre su abundancia y la emisión de metano es todavía incierta 14, 15.

La diversidad del microbioma del rumen está relacionada con factores como:

  • Raza
  • Edad
  • Volumen y tasa de pasaje por el rumen
  • Ubicación geográfica
  • Etapa fisiológica
  • Pero, esencialmente, con la composición química de la ración consumida que se refleja en el patrón de fermentación resultante 15, 18.

En este contexto, los metabolitos secundarios de las plantas (MSP), como los taninos, las saponinas, los aceites esenciales y los flavonoides, desempeñan un papel importante en los esfuerzos por mitigar las emisiones de CH4 de los rumiantes.

Estos compuestos muestran diferentes mecanismos de acción, ya sea directa o indirectamente, sobre la fermentación ruminal y el microbioma del rumen, disminuyendo la síntesis de CH4, pero un factor importante a considerar es la persistencia del efecto en el tiempo.

¿CÓMO SE FORMA EL METANO?

En el rumen, las comunidades de protozoos, bacterias y hongos fermentan enzimáticamente los hidratos de carbono estructurales (celulosa, hemicelulosa), el almidón y las proteínas, produciendo AGV, CO2 y H2 metabólico que son utilizados por las arqueas metanogénicas para la síntesis de CH4 7.

Las arqueas metanogénicas fluctúan entre 107-109 células/ml de líquido ruminal 29 y aproximadamente dos tercios pertenecen a los géneros Methanobrevibacter y Methanosarcina 30, representando entre el 1 y el 4% de la biomasa microbiana.

  • Los protozoos utilizan estos compuestos para producir AGV y H2 metabólico, utilizado por las arqueas para producir el metano 31 , por lo tanto, existe una asociación entre las arqueas y los protozoos en el rumen 26, 32.
  • Las arqueas producen CH4 como estrategia metabólica para obtener la energía necesaria para su crecimiento 33.
  • Los metanógenos del rumen utilizan el H2 resultante de la fermentación de los carbohidratos para reducir el CO2 a CH4 34.

La metanogénesis es la principal vía bioquímica para la eliminación del hidrógeno metabólico liberado en la fermentación de los carbohidratos en el rumen.

Por lo tanto, la disminución de la síntesis de CH4 se conseguiría:

  • Inhibiendo las reacciones de liberación de H2
  • Promoviendo vías alternativas en las que el H2 se elimine durante la fermentación

La tasa de producción de metano en el rumen depende especialmente de la composición de la ración, siendo el principal factor el tipo de carbohidrato fermentado. Este también influirá en la composición del microbioma ruminal.

La metanogénesis es el principal sumidero molecular de H2 en el rumen 37, y el ácido propiónico es el único AGV gluconeogénico con potencial para mejorar la eficiencia de utilización de la energía metabolizable en todo el animal con fines productivos 38.

METABOLITOS SECUNDARIOS DE LAS PLANTAS (MSP)

Durante años, los metabolitos secundarios se han considerado tóxicos para los animales, denominándolos hasta hace algunos años factores antinutricionales 39, sin embargo, en las últimas décadas han cobrado un creciente interés en la nutrición animal debido a su efecto beneficioso para el control de parásitos, la fermentación ruminal y la reducción de la síntesis de metano.

Los MSP poseen una amplia actividad biológica en los procesos de fermentación ruminal, y tienen potencial para afectar a la tasa de crecimiento de la población microbiana del rumen 27.

TANINOS

Los taninos pertenecen a una subclase de polifenoles vegetales 8, y pueden dividirse en (Figura 1):

  • Hidrolizables
  • Condensados

Los taninos condensados son los metabolitos secundarios más estudiados en cuanto a la mitigación del metano.

Tienen la capacidad de reducir la síntesis de metano en el rumen de forma directa o indirecta, inhibiendo a los metanógenos o a la población de protozoos, respectivamente. Las hipótesis son:

  1. Efecto directo de los taninos condensados sobre las arqueas metanogénicas del rumen, afectando así el establecimiento del complejo metanógeno-protozoo y disminuyendo la transferencia de hidrógeno entre especies y la inhibición del crecimiento del metanógeno 68.
  2. Inhibición indirecta por la reducción de la disponibilidad de nutrientes para los microorganismos del rumen, la formación de complejos tanino-proteína y los cambios de pH postruminal en el abomaso (pH < 3,5) y en intestino delgado (pH > 7) 69, reduciendo así la digestibilidad del alimento y afectando a la población microbiana.
  3. Los taninos condensados actúan como sumideros de hidrógeno, disminuyendo su disponibilidad para la reducción del dióxido de carbono a metano 40.

En un estudio se alimentaron vacas (cruzadas, Bos indicus x Bos taurus) con una mezcla de pasto tropical de baja calidad (Megathyrsus maximus) y niveles crecientes de hojas de la leguminosa Leucaena leucocephala en cámaras de respiración de circuito abierto, y la producción de metano ruminal 44 disminuyó a medida que el nivel de ingesta de Leucaena aumentaba.

Leucaena leucocephala es una especie de leguminosa ampliamente distribuida en América Latina y el Caribe, utilizada para la alimentación del ganado 70.

  • Desmanthus spp. también ha inducido una reducción de las emisiones de CH4 entérico en el ganado alimentado con pastos tropicales 73.
  • En la India, Pal et al. 74 demostraron la fuerte relación entre el contenido de taninos en las hojas y la mitigación del metano en condiciones in vitro.
  • Otro estudio informó de una reducción de la producción de metano de hasta el 25% con cáscara de mangostán y pellets de ajo 75.
  • En un estudio in vitro, la Acacia cyanophylla suplementada al 60 y al 30% redujo la producción de CH4 en un 37,5 y un 56,2%, respectivamente 76.

SAPONINAS

Las saponinas son glucósidos de alto peso molecular (Figura 2) y se clasifican, generalmente, como esteroides y triterpenos, estando presentes en una gran variedad de árboles y arbustos tropicales.

Se considera que su principal efecto biológico es sobre las membranas celulares; también se ha descrito que son tóxicas para los protozoos 25, y se ha sugerido que las arqueas metanogénicas están asociadas simbióticamente a los protozoos del rumen.

Ramos-Morales et al. 81 propusieron que el efecto sobre los protozoos es temporal debido a que las bacterias pueden degradar las saponinas en sapogeninas, un compuesto que no les afecta. Wina et al. 82 sugirieron que los protozoos son capaces de producir polisacáridos extracelulares alrededor de la membrana para evitar su degradación.

Además, los protozoos, dependiendo de la dosis y el tipo de saponina alimentada, pueden reducirse a largo plazo o adaptarse al metabolito a corto plazo 82.

  • Samanea saman (árbol de la lluvia) es una leguminosa tropical presente en México, América Central y norte de América del Sur, así como en Asia y África.
  • Anantasook et al. 52 suplementaron con vainas molidas de Samanea saman que contenían taninos y saponinas a vacas lecheras alimentadas con una ración basal de paja de arroz tratada con urea.

Concluyeron que las saponinas de Samanea saman contribuyeron a alterar el microbioma del rumen disminuyendo la abundancia de protozoos y, probablemente, de arqueas metanogénicas, con la consiguiente disminución de hasta un 50% en la síntesis de CH4, y el aumento de ácido propiónico en el rumen.

  • Enterolobium cyclocarpum se ha estudiado en Canadá 87, 88, Suiza 89, 90 y Reino Unido 91 por sus propiedades reductoras del metano, ya que las saponinas contenidas en el follaje afectan a la población de protozoos del rumen de forma selectiva 87, 88.
  • Albores-Moreno et al. 93 descubrieron que la suplementación de ovejas de pelo con vainas molidas de Enterolobium cyclocarpum (36 % de MS) disminuía las emisiones de metano entérico y la población de protozoos.

ACEITES ESENCIALES

Los aceites esenciales (AE) son compuestos aromáticos (Figura 3), que pueden encontrarse en plantas comestibles, medicinales y herbáceas, y se producen en células especiales de diferentes partes de las plantas como raíces, semillas, frutos, hojas, flores, corteza, pétalos y tallos 94.

Los AE tienen una serie de efectos beneficiosos para los animales:

  • Antioxidantes
  • Antiinflamatorios
  • Inmunitarios
  • Antibióticos, contra una amplia variedad de microorganismos (bacterias, hongos, virus y protozoos), siendo más eficaces contra las bacterias Gram+.

Se cree que esta actividad antibiótica se debe a ciertos terpenoides (15.000 descritos) y compuestos fenólicos, pero también a otros químicos y grupos funcionales (se han identificado entre 20 y 60 sustancias químicas) 96.

Los AE pueden provocar cambios en la comunidad de las arqueas, disminuyendo la abundancia de metanógenos, algunas especies de protozoos y la producción de metano hasta un 37%; el reto es encontrar el aceite esencial apropiado que minimice la disminución de la degradación del alimento en el rumen 98.

Los experimentos in vitro han sido alentadores utilizando timol, carvacrol, cinamaldehído, alicina y limoneno; en condiciones in vivo destacan el romero, cinamaldehído, anís, ajo, bayas de enebro, pimiento o eugenol, entre otros.





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